Конституция года учреждала в республике новый высший орган государственной власти — Верховный Совет РСФСР, состоящий из одной палаты, избираемый на основе всеобщего, равного и прямого избирательного права при тайном голосовании гражданами старше 18 лет, без различия пола, религии и национальности, сроком на 4 года. Верховный Совет принимал законы, устанавливал размеры налогов и пошлин, принимал государственный бюджет. Ратификация и денонсация международных договоров были прерогативой Президиума Верховного Совета СССР, а заключение государственных займов — прерогативой Верховного Совета СССР. Провозглашая Верховный Совет высшим органом государственной власти, конституция 1937 года имела оговорку: Верховный Совет осуществляет все полномочия кроме тех, которые входят в компетенцию Президиума Верховного Совета и Совета Народных Комиссаров. Заседания Верховного Совета вёл Председатель Верховного Совета, избираемый Верховным Советом.