Verdadeiros símbolos do poder local, essas Câmaras Municipais eram formadas por três ou quatro vereadores, chamados homens-bons, um procurador, um escrivão e um tesoureiro. Reuniam-se, em média, duas vezes por semana, discutindo questões de interesse local e determinações régias. Nessa época, os interesses da Coroa e das elites locais harmonizaram-se de tal forma que as Câmaras Municipais mantiveram uma relativa autonomia. Todavia, com a Restauração Portuguesa (1640), que se caracterizou pelo fim da União Ibérica e pelo retorno da autonomia política de Portugal, a metrópole adotou um modelo de política centralizadora que sufocou a liberdade desse órgão político-administrativo. Um reflexo dessa centralização foi a criação do Conselho Ultramarino (1642), órgão ao qual as Câmaras passaram a estar submetidas.